论文标题：Inclusive fitness benefits mitigate costs of cuckoldry to socially paired males

期刊：

作者：Aneesh P. H. Bose, Jonathan M. Henshaw, Holger Zimmermann, Karoline Fritzsche and Kristina M. Sefc

发表时间：2019/01/31

数字识别码：10.1186/s12915-018-0620-6

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在人类社会中，“分享伴侣”通常是不可接受的现象，但并非所有的动物都遵循着同一套准则生存。事实上，在动物界，“配偶关系外交配”这一行为或许比我们想象的更为普遍。在最近发表在BMC Biology 的一项研究中，Aneesh Bose, Jonathan Henshaw, Holger Zimmermann, Karoline Fritzsche, 与Kristina Sefc探究了雄性慈鲷为何能容忍其他与之具有亲缘关系雄鱼侵入自己的领地并与自己的配偶交配。

正在照料一群幼鱼的雄性慈鲷，但这些幼鱼真的都是他的后代么？

Aneesh Bose

在许多物种中，雄性与雌性个体都会建立亲密的社会关系，成为配偶并共同抚育后代。但就交配关系而言，这样的配偶关系却并非一定是排他的。很多情况下，雄性动物会被“戴绿帽”，他们的配偶会和其他雄性交配并产下后代。这样的现象在动物界广泛存在。对于被“戴绿帽”的雄性动物来说，伴侣与其他雄性“私通”无疑是个坏消息。因为他的配偶不仅产下了别人的后代，他自己甚至还会在一些情况下浪费时间和精力照料这些非亲生的后代。

面对被“戴绿帽”的风险，雄性动物都会作何反应呢？近几十年来，进化生物学家们发现，雄性动物进化出了诸多花样对付配偶关系外交配。譬如，有的雄性动物会警惕地守护自己的配偶，防止竞争者接近；还有的雄性动物，一旦开始怀疑自己的父亲身份，就会减少对后代的照料，甚至杀死那些可能是非亲生的后代。这些行为在一定程度上帮助雄性动物避免或减少“戴绿帽”带来的负面影响。

在本研究中，我们发现一个能够减少“戴绿帽”后父缘关系丧失的新方式——与具有近亲关系的雌性动物交配和/或允许具有亲缘关系的雄性与自己的配偶交配。在这两种情况下，即使后代是其配偶与其他雄性所生，被“戴绿帽”的雄性依然或多或少能与其保有一定血缘关系。因此，即使被“戴绿帽”的雄性无法保证所有后代都是亲生，他的进化利益不会遭受过于严重的受损。这是因为他与他的亲属共有的基因仍然能够传递到后代中。

但近亲繁殖有诸多缺点，而且即便后代的父亲与自己具有亲缘关系，被“戴绿帽”的雄性仍将承受极大的损失。因此，我们希望了解，这种通过近亲繁育后代抵消配偶关系外交配带来的损失的策略是否真的能在自然环境中演进下去。

为探究这一问题，我们选择了生活在东非坦干伊喀湖的穆氏杂色丽鲷（Variabilichromis moorii）作为研究对象。穆氏杂色丽鲷中雄性和雌性通常会建立一夫一妻制的配偶关系，但是配偶内雄性面临着大量来自配偶关系外雄性的竞争。发生配偶关系外交配行为的雄性通常是没有配偶的“单身汉”，想要寻找机会从已有配偶的雄性“鳍”中窃取父亲的角色。

我们的研究地点位于鳄鱼岛附近，鳄鱼岛因其形状而得名。但就我们的经历来讲，这里也不乏这种吓人的爬行动物。

Karoline Fritzsche

我们研究的穆氏杂色丽鲷巢穴位于湖底岩石上，深度约3-10米。

Aneesh Bose

我们调查了一个野生穆氏杂色丽鲷种群，采集了大量育龄成熟个体及其后代的遗传标本。回到实验室后，我们使用遗传工具重建了各类育龄成熟个体（有配偶的雄性、有配偶的雌性、发生配偶外交配关系的雄性）之间的亲缘关系。

如我们所预料，我们发现雄性穆氏杂色丽鲷被“戴绿帽”的现象非常常见，有时同一雌性的配偶关系外交配对象多达5个。但更有趣的是，我们发现有配偶的雄性与部分竞争者存在亲属关系，且其发生几率远超过随机概率。因此，似乎有某些原因使有配偶的雄性能够容忍被其亲属“戴绿帽”或者说使没有配偶的雄性更倾向于与其亲属的配偶交配。

我们发现的亲缘关系非常有趣：雄鱼与他们巢穴中的幼鱼存在亲缘关系，即使这些幼鱼并非他们亲生！这种情况只有在配偶的雄性与其配偶或者其竞争者之间存在亲缘关系的条件下才可能发生。我们的遗传分析结果更倾向于后者，也就是雄性与其竞争者之间存在亲缘关系。基于这些发现，我们建立了一个数学模型来理解为何在自然进化中过程中，有配偶的雄性能够忍受近亲给他们“戴绿帽”，以及为何“单身汉”会盯上亲属的配偶。

我们重建了有配偶雄性、有配偶雌性与发生配偶外交配关系的雄性之间的亲缘关系。

Aneesh Bose

我们的模型认为亲属之间的“私通”从进化角度讲是有利的，但这只在特定条件下成立。其中最重要的一点是，必须有许多雄性激烈竞争与雌性交配并使其受精的机会。穆氏杂色丽鲷正是如此。当竞争非常激烈时，有配偶的雄性与其近亲竞争者拥有部分共同利益：它们倾向于互相帮助，而不是将父亲的角色让给那些没有亲属关系的雄性。这可能是竞争者倾向于选择亲属的配偶的原因，因为倘若被“戴绿帽”的雄性与其有亲缘关系，他们更可能容忍这种“私通”行为，而非驱逐竞争者。

未来研究如若能直接观察产卵期间有配偶雄性与其潜在情敌之间的互动将非常有助于阐明雄性穆氏杂色丽鲷给亲属“戴绿帽”这一行为背后的机制。

自二十世纪六十年代以来，个体之间的亲缘关系在进化理论中就占有一席之地。然而，将高质量的亲缘关系数据与实证研究相结合仍非常困难。本研究证明了仔细研究配偶与其竞争者之间的亲缘关系有助于为了解动物交配体系提供全新视角。

摘要：

Background

In socially monogamous species, reproduction is not always confined to paired males and females. Extra-pair males commonly also reproduce with paired females, which is traditionally thought to be costly to the females’ social partners. However, we suggest that when the relatedness between reproducing individuals is considered, cuckolded males can suffer lower fitness losses than otherwise expected, especially when the rate of cuckoldry is high. We combine theoretical modeling with a detailed genetic study on a socially monogamous wild fish, Variabilichromis moorii, which displays biparental care despite exceptionally high rates of extra-pair paternity.

Results

We measured the relatedness between all parties involved in V. moorii spawning events (i.e. between males and females in social pairs, females and their extra-pair partners, and paired males and their cuckolders), and we reveal that males are on average more related to their cuckolders than expected by chance. Queller–Goodnight estimates of relatedness between males and their cuckolders are on average r = 0.038 but can range up to r = 0.64. This also increases the relatedness between males and the extra-pair offspring under their care. These intriguing results are consistent with the predictions of our mathematical model, which shows that elevated relatedness between paired males and their cuckolders can be adaptive for both parties when competition for fertilizations is strong.

Conclusions

Our results show how cuckoldry by relatives can offset males’ direct fitness losses with inclusive fitness gains, which can be substantial in systems where males face almost certain paternity losses.

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期刊介绍:

BMC Biology (,5.770 - , 7.556 - ) is an open access journal publishing outstanding research in all areas of biology, with a publication policy that combines selection for broad interest and importance with a commitment to serving authors well.

（来源：明升手机版(明升中国)）